Cevher Dudayev, 15 Şubat 1944’de Çeçenistan’ın Yelhoroy Köyü’nde dünyaya geldi. 27 Şubat 1944’te henüz kundaktayken Kazakistan’a gönderildi. 1957’deki geri dönüşüne kadar da Çimkent şehrinde yaşadı.
Ortaokul eğitimini Sibirya’da tamamladı ve Tambov Hava Harp Okulu’na girdi.
1966 yılında Uzun Mesafe Uçak Pilotluğu ve Mühendisliği Okulunu, devamında da Gagarin Hava Harp Akademisi’ni bitiren Dudayev, 1. Sınıf pilot ve mühendis unvanını kazandı.
SSCB hükümeti tarafından kendisine 12 madalya verildi ve tümgeneralliğe terfi etti. Stratejik Hava Kuvvetleri’nde tümen komutanı olarak atanan ilk müslüman oldu.
1989’da Estonya’da stratejik hava kuvvetleri filoları komutanlığında görev yaparken Baltık Ülkeleri’nde başlayan bağımsızlık hareketlerinin kuvvet kullanılarak bastırılması için Moskova’dan emir aldı fakat bu emri yerine getirmedi.
Moskova bu itaatsizliği üzerine Dudayev’i ceza olarak askeri birliği ile birlikte Grozni’ye sürgüne gönderdi. Dudayev, ordudaki görevinden 1990 yılının Mayıs ayında istifa etti.
Kasım 1990’da toplanan Çeçen Halkı Milli Kongresi’ne davet edildi ve sonradan “Çeçen Milli Kongresi” adını alan bu halk meclisinin icra heyeti başkanlığına seçildi.
19-21 Ağustos 1991’de Gorbaçov’a karşı başarısız darbe teşebbüsü sırasında darbecilerin karşısında yer aldı ve darbecilerle işbirliği yapan Çeçen-İnguş Cumhuriyeti hükümetini düşürmek için başlatılan halk hareketinin başına geçti. 27 Ekim 1991’de yapılan seçimlerde %85 oranında oy alarak Çeçenistan Cumhurbaşkanlığı’na seçildi.
Cevher Dudayev, Rusya’nın 11 Aralık 1994 tarihinde Çeçenistan’a karşı başlattığı askerî harekâta karşı cihad ilan etti, Dudayev’in liderliğindeki Çeçen halkı, iki yıla yakın bir süre devam edecek çatışmalara başladı.
Cevher Dudayev, 21 Nisan 1996’da Rus bir senatörle telefonda görüşürken telefon sinyalinden konumu tespit edildi ve lazer güdümlü savaş uçağı füzesiyle öldürüldü.